Individual Differences in Behaviour and Cognition of Eurasian Harvest Mice

Abstract

Behavioural traits were assumed to be the most flexible traits in animals (Briffa et al. 2008). However, there is now diverse evidence for constant between-individual behavioural differences in many species, i.e. animal personality (Réale et al. 2007), resulting in less flexible individual behaviour (Evans et al. 2010). Knowledge on animal personality has provided new insights into evolutionary biology and animal ecology, as behavioural types - individuals with a specific combination of two or more behavioural trait levels (Bell 2007) - have been shown to affect fitness (e.g., Dingemanse et al. 2004). Further, those constant behavioural traits (personality traits) form behavioural syndromes, which are characterised by correlations between different behaviours (Sih et al. 2004a). Mechanisms maintaining these correlations could be constrained due to underlying relationships with cognitive traits. There is growing evidence for the non-independence of animal personality and general cognitive abilities, but so far, studies on the direction of the relationship between them revealed contradictory results. Still, it is hypothesised that individuals may exhibit consistent learning and decision styles (Sih and Del Giudice 2012). Within a cognitive syndrome fast behavioural types - consistently bolder and more active individuals - are expected to show also faster learning styles. Slow behavioural types in contrast are assumed to learn slower but more accurately (Sih and Del Giudice 2012). This can be caused by a speed-accuracy trade-off that individuals face during decision making (Chittka et al. 2009). Although, behavioural syndromes were assumed to be stable across time and space, there is growing evidence that these correlations between behaviours appear more flexible (Fischer et al. 2016). Phenotypic correlations can vary between populations of the same species originated from different environments, for instance, laboratory and field populations. In this thesis, I aim to provide evidence for animal personality in Eurasian harvest mice (Micromys minutus). Further, I investigate whether behavioural traits form a behavioural syndrome and how spatial cognitive traits are related to personality traits (cognitive syndrome). Harvest mice have not been in the focus of animal personality research yet. However, this small rodent species is likely to be highly suitable for animal personality and especially spatial cognitive syndrome studies for the following reasons: (I) harvest mice are easy to keep and breed in the laboratory, (II) behavioural and cognitive tests can easily be established based on tasks done with laboratory mice and rats, (III) harvest mice are assumed to be selected for pronounced spatial cognitive traits due to their adaptation to three-dimensional habitat structures (Piechocki 2001), and (IV) harvest mice are a widespread species in the Palaearctic but locally endangered (Darinot 2016), so that more knowledge about their behavioural ecology might provide helpful insights for their conservation. We tested the assumptions for animal personality and found that exploration, activity and boldness were repeatable in juvenile and adult harvest mice. Spatial recognition was repeatable in adults, as well as spatial learning ability and decision speed. We found no repeatability of decision accuracy. Exploration, activity and boldness were consistent before and after maturation, as well as before and after first sexual contact. Data on spatial recognition provided little evidence for consistency. Harvest mice showed a behavioural syndrome as we observed strong positive correlations between personality traits. The speed-accuracy trade-off was not apparent. Nevertheless, we found weak evidence for a cognitive syndrome as fast behavioural types learned faster than slow types, and shyer harvest mice made decisions quicker than bolder mice. All those experiments were dome in a laboratory population of harvest mice. We compared these results with personality traits and behavioural correlations in harvest mice with a natural genetic background, kept in a semi-natural outdoor enclosure. Exploration, activity and boldness were also repeatable in the field population. However, spatial recognition was not repeatable. Harvest mice of the field population showed also a behavioural syndrome as we observed positive between-individual correlations among personality traits. With these results, we provide evidence for animal personality in Eurasian harvest mice. In sum, we conclude that harvest mice express repeatable behavioural traits in the laboratory and the field population. Exploration, activity and boldness were also consistent between life-history stages. Although we observed significant differences in the magnitude of phenotypic correlations between the laboratory and the field population, both datasets suggested the same directions of correlations within the syndrome. Hence, we conclude that Eurasian harvest mice in general exhibit a behavioural syndrome along a fast-slow continuum, and that proximate factors are more likely to shape this behavioural syndrome than selection processes. Spatial recognition showed low repeatability and was less consistent across life history stages. We found repeatability of spatial learning ability and decision speed, but not of decision accuracy. Given the rising interest in individual variation in cognitive performance, and in its relationship to animal personality, we suggest that it is important to gather more data on the repeatability and consistency of cognitive traits. The observed relationships between spatial cognitive and personality traits partly support the hypotheses of a cognitive syndrome in harvest mice and will hopefully stimulate more studies on the relationship between (spatial) cognition and personality in animals.

Lange Zeit wurde angenommen, dass Verhaltensmuster die flexibelsten Merkmale von Tieren sind (Briffa et al. 2008). Mittlerweile gibt es allerdings viele Beweise für konstante Verhaltensunterschiede zwischen Individuen einer Population, welche als Tierpersönlichkeit definiert wurde (animal personality, Réale et al. 2007). Aus diesen konstanten Verhaltensmustern resultiert, dass Tiere in unterschiedlichen Situationen weniger flexibles Verhalten zeigen (Evans et al. 2010). Das Wissen über Tierpersönlichkeiten ermöglichte neue Einblicke in Bereiche der Evolutionsbiologie und Tierökologie, da unterschiedliche Verhaltenstypen - Individuen mit einer bestimmten Kombination aus mehreren spezifischen Verhaltensweisen, behavioural types (Bell 2007) - einen Einfluss auf deren Fitness haben können (z.B. Dingemanse et al. 2004). Konstante Verhaltensweisen (Persönlichkeitsmerkmale) können außerdem sogenannte Verhaltens-syndrome (behavioural syndromes) bilden, welche durch Korrelationen zwischen den verschiedenen Verhaltensweisen charakterisiert sind (Sih et al. 2004a). Solche Korrelationen können durch Mechanismen organisiert sein, welche die Beziehungen zwischen Verhaltensweisen und kognitiven Fähigkeiten erzwingen. Es gibt immer mehr Hinweise für einen abhängigen Zusammenhang zwischen Tierpersönlichkeit und kognitiven Fähigkeiten, jedoch zeigen Studien bis jetzt entgegengesetzte Ergebnisse. Unabhängig davon gibt es Hypothesen, die individuell konstante Lern- und Entscheidungsstile vorhersagen (Sih and Del Giudice 2012). Innerhalb eines solchen kognitiven Syndroms (cognitive syndrome) wird erwartet, dass schnelle Verhaltenstypen - konstant mutigere und aktivere Tiere - auch schnellere Lernstile haben. Für langsame Verhaltenstypen hingegen wird ein langsameres, jedoch genaueres Lernverhalten erwartet (Sih and Del Giudice 2012). Dies beruht auf der Annahme, dass Individuen während der Entscheidungsfindung einen Kompromiss zwischen der Geschwindigkeit und der Genauigkeit eingehen müssen (speed-accuracy trade-off, Chittka et al. 2009). Auf Grund der durch kognitive, physiologische oder genetische Faktoren erzwungenen Zusammenhänge zwischen Verhaltens-weisen wurde angenommen, dass Verhaltenssyndrome konstant sind. Es gibt allerdings mehr und mehr Hinweise, dass diese Korrelationen anpassungsfähig und flexibel sind (Fischer et al. 2016). Verhaltenssyndrome können zwischen verschiedenen Populationen der gleichen Art variieren, wenn die Populationen aus unterschiedlichen Umwelten kommen, wie zum Beispiel aus Labor- und Wildpopulationen. Mit der vorliegenden Doktorarbeit beabsichtige ich, die Existenz von Tierpersönlichkeiten in der Eurasischen Zwergmaus (Micromys minutus) zu belegen. Außerdem ist mein Ziel, Zusammen-hänge zwischen konstanten Verhaltensweisen (Verhaltenssyndrom) sowie zwischen Verhalten und räumlich-kognitiven Merkmalen zu finden (kognitives Syndrom). Es gibt bislang keine Studien zur Tierpersönlichkeit bei Zwergmäusen. Jedoch eignet sich diese kleine Nagetierart auf Grund folgender Eigenschaften sehr gut für Tierpersönlichkeitsstudien. Dies gilt vor allem in Bezug auf räumlich-kognitive Syndrome. (I) Zwergmäuse sind einfach im Labor zu halten und zu züchten, (II) Verhaltenstests und Tests zu kognitiven Fähigkeiten sind leicht auf der Basis von schon bekannten Versuchsaufbauten bei Labormäusen und -ratten zu etablieren, (III) Zwergmäuse haben vermutlich sehr gut entwickelte räumlich-kognitive Fähigkeiten auf Grund der Anpassung an ein Leben in drei-dimensionalen Lebensräumen (Piechocki 2001) und (IV) Zwergmäuse sind zwar eine relativ weit verbreitete Art, jedoch lokal teils gefährdet (Darinot 2016), sodass mehr Wissen über ihre Verhaltensökologie neue Erkenntnisse zum verbesserten Schutz dieser Art bringen könnte. Es wurden zunächst die Wiederholbarkeit (repeatability) und die Konstanz (consistency) von Verhaltensweisen und räumlich-kognitiven Merkmalen untersucht. Dabei zeigte sich, dass Exploration, Aktivität und Mut sowohl in Jungtieren als auch in adulten Zwergmäusen wiederholbar war. Räumliches Erkennen war hingegen nur in erwachsenen Zwergmäusen wiederholbar, außerdem auch die räumliche Lernfähigkeit und die Entscheidungsgeschwindigkeit. Die Genauigkeit der Entscheidungen war nicht wiederholbar. Exploration, Aktivität und Mut waren konstant vor und nach der Geschlechtsreife, sowie vor und nach dem ersten Sexualkontakt. Die Konstanz des räumlichen Erkennens war weniger ausgeprägt. Zwergmäuse zeigten ein Verhaltenssyndrom, da die Verhaltensweisen positiv miteinander korrelierten. Es bestand kein Konflikt zwischen der Entscheidungsgeschwindigkeit und der Genauigkeit (speed-accuracy trade-off). Allerdings gab es einige Hinweise für ein kognitives Syndrom, da schnelle Verhaltenstypen auch schneller lernten als langsamere Verhaltenstypen. Außerdem machten schüchtere Zwergmäuse schnellere Entscheidungen als mutige. All diese Untersuchungen wurden mit Zwergmäusen aus einer Labor-Population durchgeführt. Für Zwergmäuse aus einer Gehege-Population mit einem natürlichen genetischen Hintergrund zeigte sich, dass Exploration, Aktivität und Mut auch hier wiederholbar war. Räumliches Erkennen war jedoch nicht wiederholbar. Ein Verhaltenssyndrom mit positiven Korrelationen zwischen den Verhaltensweisen war auch in der Gehege-Population zu finden. Mit dieser Doktorarbeit konnte zum ersten Mal nachgewiesen werden, dass es auch bei Eurasischen Zwergmäusen Tierpersönlichkeit gibt. Zusammengefasst lässt sich aus den Ergebnissen schließen, dass Zwergmäuse wiederholbares Verhalten in Labor- und Gehege-Populationen zeigen. Exploration, Aktivität und Mut waren zudem in der Labor-Population über mehrere Lebensabschnitte hinweg konstant. Obwohl Unterschiede in der Stärke der Korrelationen der Verhaltensweisen zwischen der Labor- und der Gehege-Population gefunden wurden, zeigten beide Verhaltenssyndrome gleiche Richtungen an. Daher lässt sich sagen, dass Zwergmäuse generell ein Verhaltenssyndrom entlang eines schnell-langsam-Gradienten aufzeigen. Dieses wird vermutlich eher durch proximate Faktoren als durch Selektionsprozesse gesteuert. Räumliches Erkennen hatte eine geringe Wiederholbarkeit und war weniger konstant über Lebensabschnitte hinweg. Es wurde festgestellt, dass die räumliche Lernfähigkeit und die Entscheidungsgeschwindigkeit wiederholbar waren, jedoch nicht die Entscheidungs-genauigkeit. Auf Grund des steigenden Forschungsinteresses an individueller Variation in kognitiven Fähigkeiten und an dem Zusammenhang mit Tierpersönlichkeit sollten mehr Daten über die Wiederholbarkeit und Konstanz von kognitiven Merkmalen gesammelt werden. Die gezeigten Korrelationen inzwischen Verhaltensweisen und räumlich-kognitiven Merkmalen zeigen zumindest teilweise, dass es ein kognitives Syndrom bei Zwergmäusen geben könnte. Daher werden diese Ergebnisse hoffentlich zu weiteren Studien über die Beziehung von (räumlich-) kognitiven Merkmalen und Tierpersönlichkeit anregen.