Encoding of Communication Signals in Heterogeneous Populations of Electroreceptors

Abstract

Sensory stimuli such as sound or light enter the nervous system through receptor cells. Only the information that is encoded in receptor cells can be further processed, perceived and eventually influence behaviour. As in other parts of the nervous system, information is not taken up by a single receptor but by many receptor neurons that form a population. Individual neurons in a population often differ slightly in the way they encode a stimulus. The population is then said to exhibit heterogeneity. This thesis deals with the encoding of sensory signals in heterogeneous populations of electroreceptor neurons. The investigation is based on the example of the encoding of communication signals in electroreceptor populations in the weakly-electric fish Apteronotus leptorhynchus. Weakly-electric fish generate an electric organ discharge (EOD) and use perturbations and modulations of it to navigate and communicate. A. leptorhynchus generates a quasisinusoidal EOD with a frequency that is very stable under baseline conditions. Frequency modulations are used by the fish to communicate. This thesis focuses on chirps, which consist of transient (on the order of milliseconds) increases in EOD frequency. Chirps occur on top of beats, sinusoidal amplitude modulations (AM) formed by the superposition of the EODs of two communicating fish. AMs are sensed by P-type electroreceptors that are distributed over the whole body of the fish. The frequency of the beat is determined by the difference between the EOD frequencies of the two fish. In A. leptorhynchus beat frequencies range from a couple up to a couple of hundred hertz. Since the EOD frequency of each fish depends on its gender, size and social status, the beat frequency reflects how similar the fish are in these aspects. The encoding of small chirps in P-units has been studied only when superposed on a slow beat. However, chirps occur on a range of different beat frequencies and the AMs they generate are influenced by the underlying beat. My first question therefore was: Does the background beat influence the encoding of small chirps in P-units? My electrophysiological recordings show that the P-unit responses indeed strongly depend on the underlying beat: P-units responded either by synchronisation or desynchronisation to a small chirp depending on the beat frequency. The responses partition the range of beat frequencies into four distinct regimes that do not correspond to known behavioural categories. My findings suggest that chirps are perceived differently in different social encounters and therefore challenge the assumption that they have a constant behavioural meaning. The P-unit response variations to chirps can be explained by their frequency tuning. By taking into account only the P-units’ response to different frequencies and the combined frequency of chirp and beat, a simple model could predict whether P-units would be synchronised or desynchronised in response to a chirp. The importance of the frequency tuning led to the next research question: Which mechanisms underlie the P-unit frequency tuning? To approach this question, I developed a leaky integrate-and-fire model to reproduce P-unit responses. The model was designed and calibrated to baseline conditions and step stimuli and reproduces the P-units’ responses to these stimuli very well. Furthermore, the model exhibits the same frequency tuning to both sinusoidal and random stimuli as the target P-unit. The frequency tuning is thus an emergent property from the responses to constant EOD and step stimuli. Crucial for the good fit of my model to both baseline activity and frequency tuning is a dendritic filter that I could derive from the electrophysiological data. The model exhibits a high degree of generalisability, not only across stimulation paradigms, but also cells. The latter feature allowed me to simulate a model population with natural-like heterogeneity. A detailed characterization of the parameter variability underlying the fits to different P-units formed the basis for the simulation. By defining parameter distributions and drawing new representative values from them, a large population of model neurons was built that reproduces chirp responses on the single cell level as well as in terms of population response. It thus allowed for the investigation of the question: How does natural-like heterogeneity influence the encoding of a well-described, behaviourally relevant signal in a neuron model population? Model neurons of certain baseline characteristic encode a chirp better than others. However, this relationship depends on the parameters of the chirp and beat. For different beat-chirp combinations, P-units with different characteristics are best suited. My findings suggest that a heterogeneous population has an advantage in encoding natural signals, because it has access to good responses to all possible stimuli.

Sinnesreize wie Töne, Bilder oder Gerüche gelangen ins Nervensystem, indem sie von Rezeptorzellen kodiert werden. Nur die Informationen, die in Rezeptorzellen aufgenommen werden, können weiter verarbeitet werden, eine Empfindung erzeugen und das Verhalten beeinflussen. Wie im gesamten Nervensystem, werden auch hier Sinnesreize nicht in Einzelneuronen, sondern in Neuronenpopulationen kodiert. Einzelneurone in derartigen Populationen unterscheiden sich oft untereinander in ihren Antworteigenschaften, ein Phänomen, das man Heterogenität nennt. Diese Dissertation befasst sich damit, wie Sinnesreize in heterogenen Rezeptorpopulationen kodiert werden. Dies wurde am Beispiel der Kodierung von Kommunikationssignalen in Populationen von Elektrorezeptoren des schwach-elektrischen Fisches Apteronotus leptorhynchus untersucht. Schwach-elektrische Fische erzeugen ein elektrisches Feld (electric organ discharge, EOD), das sie fortwährend wahrnehmen, und benutzen Modulationen desselben, um Gegenstände zu detektieren oder mit anderen Fischen zu kommunizieren. A. leptorhynchus erzeugt ein quasisinusoidales EOD, dessen Frequenz im Zeitablauf extrem stabil ist. Allerdings modulieren die Fische die EOD-Frequenz, um zu kommunizieren. Diese Arbeit befasst sich ausschließlich mit Chirps. Sie sind ein gut beschriebenes Kommunikationssignal, bei dem ein Fisch seine EOD-Frequenz vorübergehend erhöht. Chirps treten vor dem Hintergrund von sogenannten Schwebungen auf, sinusoidaler Amplitudenmodulationen (AM) des EODs, die sich bilden, wenn sich die EODs zweier Fische überlagern. Die Frequenz einer Schwebung ergibt sich aus dem Frequenzunterschied der EOD-Frequenzen der beiden Fische. Da die EOD-Frequenz von Geschlecht, Größe und sozialem Status eines Tieres abhängt, bildet die Schwebungsfrequenz einer Begegnung ab, wie sehr sich die beiden Fische in diesen Eigenschaften ähneln. AMs der EOD werden in erster Linie von P-typ Elektrorezeptoren (P-units) kodiert. P-unit-Antworten auf kleine Chirps wurden bisher nur bei niedrigen Schwebungsfrequenzen untersucht, obwohl die Fische das Signal bei unterschiedlichen Schwebungen produzieren. Die erste Frage dieser Arbeit lautete: Beeinflusst die zugrunde liegende Schwebung die Kodierung eines Chirps in P-units? Ein Chirp verändert die gleichmäßige AM einer Schwebung in einer Weise, die von der Schwebungsfrequenz abhängt. Die Antworten von P-units in elektrophysiologischen Ableitungen waren ebenfalls von der zugrundeliegenden Schwebung beeinflusst: Die Neurone antworteten je nach Schwebungsfrequenz entweder durch Synchronisation oder durch Desynchronisation auf einen kleinen Chirp. Dies deutet an, dass die Wahrnehmung eines Chirps vom Kontext abhängt und Chirps somit je nach Schwebungsfrequenz unterschiedliche Verhaltensantworten auslösen könnten. Ein einfaches Modell konnte die P-unit-Antworten vorhersagen, indem es ausschließlich die Frequenzselektivität zusammen mit der Frequenz der Amplitudenmodulation in Betracht nahm, die sich aus Chirp- und Schwebungsfrequenz ergibt. Dies führte zu der nächsten Frage: Welche Mechanismen bilden die Grundlage der Frequenzselektivität von P-units? Zur Behandlung dieser Frage wurde ein Leaky Integrate-and-Fire-Modell entwickelt, um die Antworten von P-units nachzubilden. Das Modell wurde zu konstantem EOD und zu Stufenreizen kalibriert, weist gegenüber Sinus- und Rauschstimuli aber dieselbe Frequenzselektivität auf wie die Zelle. Die Frequenzselektivität ergibt sich damit direkt aus den Antworten auf konstante Stufenreize. Entscheidend für die gute Abbildung beider P-unit-Antworten in meinem Modell ist ein dendritisches Filter, dessen Parametrisierung ich aus den experimentellen Daten ableiten konnte. Da sich das Modell über verschiedene Zellen sehr gut generalisieren ließ, ermöglichte es die Simulation heterogener Populationen, die natürlichen Populationen ähneln. Die Grundlage für diese Simulationen war eine genaue Charakterisierung der Parametervariabilität. So konnten neue, repräsentative Parameterkombinationen gezogen werden, und größere Populationen simuliert werden, die die Antworten auf Chirpstimuli sowohl auf Einzelzell- als auch auf Populationsebene reproduzierten. Mithilfe der Populationen wurde die folgende Frage untersucht: Wie wirkt sich realitätsnahe Heterogenität auf die Populationskodierung eines natürlichen, verhaltensrelevanten Signals aus? Einzelne Modelle mit bestimmten Eigenschaften antworten stärker auf bestimmte Chirpstimuli. Allerdings stellten sich jeweils unterschiedliche Eigenschaften als günstig heraus, um unterschiedliche Chirps zu kodieren. Heterogenität könnte so sicherstellen, dass innerhalb einer Population starke Antworten zu allen verschiedenen, natürlich vorkommenden Reizen vorhanden sind. Eine heterogene Population hätte dann einen Vorteil gegenüber einer homogenen Population, die bei einem gegebenen Reiz möglicherweise nur auf schwache Antworten zurückgreifen kann.