Genome Evolution in the Nematode Pristionchus pacificus

Abstract

Evolution is the ultimate reason why planet earth is full of complex living systems. Evolutionary theory is thus at the heart of biology and necessary to understand our world. A complete picture of evolutionary processes must incorporate multiple levels of organisations and timescales. The nematode Pristionchus pacificus is a suitable model organism that allows such interdisciplinary studies with the long-term goal of reconstructing the evolutionary history of the species. In my work, I focused on two aspects of P. pacificus evolution: organismal interactions and genome evolution.

Selection pressures in nature often derive from interactions between organisms. P. pacificus lives in a necromenic association with scarab beetles. We extracted nematodes from 114 Geotrupes beetles and found diverse communities. The only life stage of P. pacificus present was the Dauer stage. Beetle-associated bacteria are a source of food as well as a potential pathogen to P. pacificus. We isolated 23 bacterial strains from beetle-associated nematodes and studied their interaction in laboratory assays. Bacterial pathogenicity is species-specific and nematodes are able to sense and avoid harmful bacterial strains.

Genome evolution is shaped both by natural selection and a multitude of stochastic processes. First, we studied natural variants in 104 strains of P. pacificus and observed strong linkage blocks. These blocks allow deleterious alleles to avoid natural selection and thus increase in frequency stronger than expected. Second, we analyzed the properties of 802 de novo mutations derived from 22 Mutation Accumulation Lines. Mutations occur randomly across the genome, but their spectrum is strongly biased towards creation of AT nucleotides. In natural variants, this ATbias is counterbalanced over time and the GC content of the P. pacificus genome is stable. Third, we could observe recombination in hybrid lines of P. pacificus and show that there is intraspecific variation in recombination rates. In addition, recombination is positively correlated to natural variants, probably because it promotes natural selection by reshuffling alleles. Finally, an analysis of transmission rate distortion revealed strong hybrid incompatibilities even between closely related strains of P. pacificus.

Alle lebenden Organismen auf der Erde sind ein Produkt der Evolution. Deshalb ist die Evolutionstheorie von zentraler Bedeutung in der Biologie und essentiell für das Verständnis unserer Welt. Ein vollständiges Bild von Evolutionsprozessen muss verschiedene Größenordungen und Zeitskalen mit einbeziehen. Der Fadenwurm Pristionchus pacificus als Modellsystem erlaubt solche interdisziplinären Ansätze, wobei das langfristige Ziel in der kompletten Rekonstruktion der Evolutionsgeschichte der Art liegt. In meiner Arbeit habe ich mich auf zwei Aspekte der Evolution von P. pacificus konzentriert: das Verhältnis zu anderen Organismen sowie Genomevolution. Selektionsdruck in der Nature entsteht oft durch Interaktionen zwischen Organismen. P. pacificus lebt in einer nekromenischen Assoziation mit Blatthornkäfern. Wir extrahierten alle Fadenwürmer von 114 Mistkäfern der Gattung Geotrupes. Diese Käfer werden von Fadenwürmer verschiedenster Arten befallen, wobei das einzige Befallsstadium von P. pacificus die Dauerlarve ist. Auf den Käfern lebende Bakterien stellen für P. pacificus sowohl Nahrung als auch ein potentielles Krankheitsrisiko dar. Wir isolierten 23 Bakterienstämme aus Fadenwürmer von Käfern und untersuchten ihre Interaktionen unter Laborbedingungen. Die Schädlichkeit von Bakterien hängt von der Fadenwurmart ab. Die Fadenwürmer sind in der Lage schädliche Bakterienstämme zu erkennen und zu vermeiden. Genomevolution hängt sowohl von natürlicher Auslese als auch von verschiedenen Zufallsprozessen ab. Zuerst untersuchten wir Allelvarianten in 104 Stämmen von P. pacificus und stellten starke Genkopplungsblocks fest. Diese Blocks erlauben nachteiligen Allelen der natürliche Auslese zu entgehen und sich dadurch stärker als erwartet auszubreiten. Als nächstes analysierten wir Eigenschaften von 802 Mutationen aus 22 ingezüchteten Mutationslinien von P. pacificus. Mutationen erfolgen zufällig über das Genom verteilt, aber die Art der Mutation zeigt einen starken Hang zur Erzeugung von AT Nukleotiden. In Allelvarianten in der Natur wird diese Ungleichheit allmählich ausgeglichen, so dass der GC Gehalt des P. pacificus langfristig stabil bleibt. Drittens konnten wir Rekombinationsprozesse in Hybridlinien direkt beobachten und innerartliche Variation feststellen. Rekombinationsprozesse sind außerdem positiv korreliert mit Allelvarianten, wahrscheinlich weil Rekombination die natürliche Auslese durch Vermischen von Allelen verstärkt. Zum Schluss untersuchten wir die Vererbungsrate von elterlichen Allelen in nahe verwandten Stämmen von P. pacificus und stellten starke Fälle von Hybridinkompatibilität fest.