Ancient peptidergic neurons regulate ciliary swimming and settlement in Platynereis dumerilii

Abstract

Ciliated larval stages are widespread among marine invertebrates with a biphasic life cycle. Larvae have to regulate their swimming depth for optimal development and survival and to find suitable habitats for their settlement. In the present thesis I characterized the role of neuropeptides on ciliary swimming and settlement in larvae of the marine annelid Platynereis dumerilii. A set of Platynereis neuropeptides is expressed in sensory neurons that directly innervate the larval ciliary band. These neuropeptides influence two parameters of ciliary activity: ciliary beat frequency and ciliary closures. Thereby, they also regulate the swimming depth of Platynereis larvae in vertical migration assays. The Platynereis larval brain, that is predominantly organized of direct neuropeptidergic sensory-motor neurons, could therefore function as a simple depth gauge, responsible for adjusting the swimming depth in accordance to a variety of sensory environmental cues. Several of these Platynereis neuropeptides show a broad phyletic distribution. Specific antibodies for short conserved neuropeptide epitopes revealed a broad occurrence of peptidergic innervation of ciliary bands in mollusk, bryozoan and cnidarian larvae. These observations suggest a conserved role of neuropeptides in the regulation of ciliary swimming. In Platynereis, a MIP (myoinhibitory peptide) receptor-ligand pair is expressed in larval apical organ neurons. MIP-expressing cells have characteristics for chemosensory-neurosecretory neurons, regulating Platynereis larval settlement. Since orthologous peptides (Wamides) are also involved in the regulation of metamorphosis and settlement in cnidarian larvae, these data suggest that one of the ancient functions of Wamides may have been the regulation of marine life cycle transitions. Overall, the present work illustrates that the larval brain of Platynereis is predominantly composed of ancestral metazoan neuron types including cells with dual sensory-motor and chemosensory-neurosecretory function. Therefore, I propose that the Platynereis larval brain may represent a relic of an early stage of nervous system evolution.

Larven, die sich mittels Zilien fortbewegen, sind in marinen Invertebraten weit verbreitet. Diese Larven müssen ihre Schwimmtiefe regulieren, um ihr Überleben sicherzustellen und um geeignete Lebensräume für eine spätere Ansiedlung zu finden. Die vorliegenden Arbeit beschreibt, wie durch Neuropeptide ziliäres Schwimmen und Ansiedlungsverhalten in Larven des marinen Anneliden Platynereis dumerilii reguliert werden. Eine Gruppe von Platynereis Neuropeptiden ist in sensorischen Neuronen exprimiert, welche direkt das larvale Zilienband innervieren. Diese Peptide beeinflussen die Zilienaktivität, wodurch die Schwimmtiefe der Larven reguliert wird. Die Ergebnisse zeigen, dass das larvale Gehirn von Platynereis als einfacher Tiefenzähler fungieren könnte, der die Schwimmtiefe der Larven in Abhängigkeit zahlreicher sensorischen Umwelteinflüssen justiert. Einige dieser Neuropeptide sind in auch in anderen marinen Invertebraten weit verbreitet. Färbungen mit Antikörpern gegen kurze konservierte Neuropeptid Sequenzmotive zeigen peptiderge Innervierung von Zilienbändern in Anneliden, Mollusken, Bryozoen und Quallenlarven. Diese Beobachtungen deuten darauf hin, dass die Regulation ziliären Schwimmens durch Neuropeptide evolutionär konserviert sein könnte. In Platynereis ist ein konserviertes MIP (Myoinhibitorisches Peptid) Rezeptor- Liganden Modul in chemosensorisch-neurosekretorischen Neuronen exprimiert. Dieses Modul reguliert das Ansiedlungsverhalten von Platynereis Larven. Orthologe Peptide (Wamide) sind auch an der Regulation des Ansiedlungsverhalten von Quallenlarven beteiligt. Dies deutet darauf hin, daß eine ursprünglichen Funktionen von Wamiden die Regulation von marinen Lebenszyklen gewesen sein könnte. Die Ergebnisse meiner Arbeit zeigen, dass das larvale Gehirn von Platynereis zahlreiche ursprünglichen Neuronentypen besitzt, welche eine sensorisch-motorische oder sensorisch-neurosekretorische Doppelfunktion haben. Das larvale Gehirn von Platynereis könnte daher ein Relikt aus einer frühen Stufe der Nervensystem Evolution darstellen.