Morphological and Systematic Studies of the Musculoskeletal System of the Highly Derived Teleost Order Tetraodontiformes

Abstract

Publikation I - The Same but Different: Ontogeny and Evolution of the Musculus adductor mandibulae in the Tetraodontiformes Der M. adductor mandibulae der Teleostei dient primär als Kieferschließer und ist häufig in phylogenetischen Arbeiten besprochen worden. Innerhalb der Tetraodontiformes ist der Muskel hoch spezialisiert und sehr unterschiedlich ausgebildet. Der M. adductor mandibulae der Triacanthodidae ist am einfachsten und gleicht mit seinen drei Teilen dem eines basalen Percomorphen; das stimmt mit der mutmaßlich basalen Stellung des Taxons überein. Mit der Ausnahme der Triacanthidae, bei denen der M. adductor mandibulae sekundär vereinfacht ist (er besteht dort noch aus drei Portionen), ist dieser bei allen anderen Vertretern mehrfach untergliedert - in bis zu sechs Portionen bei Tetraodontiden und bis zu neun bei Monacanthiden. Diese Komplexität des Muskels erschwert das Erkennen von homologen Muskelpartien bei Vertretern verschiedener Familien, wie frühere Arbeiten belegen, welche nur die anatomischen Verhältnisse der adulten Stadien zum Vergleich heranzogen (Friel and Wainwright, 1997; Winterbottom, 1974). Sowohl Winterbottom als auch Friel und Wainwright stützten ihre Aussagen über die Homologie einzelner Muskelpartien zum einen auf den Ursprung und Ansatz, zum anderen auf die Funktion bestimmter Portionen. Eine Muskelportion, die beispielsweise am Maxillare ansetzt, wird als A1 und eine die am Unterkiefer ansetzt, als A2 bezeichnet. Setzen mehrere Portionen am Maxillare an, gehen die Autoren von einem gleichen Ursprung dieser beiden Portionen aus (A1alpha und A1beta bzw. A2alpha und A2beta). Beide Arbeiten kommen jedoch zu unterschiedlichen Ergebnissen. Um diese Homologie-Fragen zu klären, haben wir, mit Hilfe der Immunofluoreszenz und der Eigenfluoreszenz von Gewebe, Ontogenesestadien von jeweils einem Vertreter der Balistoidei (Balistapus undulatus) und Tetraodontoidei (Monotrete suvattii) analysiert Mittels dieser vergleichend- ontogenetischen Untersuchung haben wir nachweisen können, dass A1alpha und A2alpha -Portionen und A1beta und A2beta -Portionen jeweils auf einen Ursprung zurückzuführen sind. Der ontogenetische Ansatz zeigt somit, dass das Kriterium der Lage oder auch der Funktion zur Beurteilung der Homologie einzelner Muskelportionen irreführend sein kann. Somit sind Ursprung und Ansatz und die Funktion von Muskelportionen wie im Falle des M. adductor mandibulae keine guten Kriterien für die Begründung von Homologien. Bei phylogenetisch-systematischen Fragestellungen muss daher die Ontogenese des M. adductor mandibulae im Vergleich analysiert werden.

Publikation II – A Comparative Ontogenetic Study of the Tetraodontiform Caudal Complex Das Schwanzflossenskelett der adulten Tetraodontiformen ist durch Reduktionen geprägt und daher in einem so abgeleiteten Zustand, dass eine Interpretation und Identifikation der beteiligten Strukturen nur bedingt möglich ist (Tyler, 1970). Die Ontogenese des Schwanzflossenskelettes liefert Informationen über den Grundplan des Schwanzflossen­skelettes der Ordnung und zeigt durch die Reduktion von skeletalen Elementen eine evolutive Tendenz zur Vereinfachung. Bezogen auf die Anordnung einzelner Strukturen gleicht das Schwanzflossenskelett früher ontogenetischer Stadien eines Triacanthodiden dem eines basalen Percomorphen; dies ist ein neuer Beleg für das Prinzip der Rekapitulation. Während der Ontogenese wird jedoch das Epurale 3 reduziert und das Epurale 2 ist in der weiteren Entwicklung gehemmt; es kann daher in späteren Stadien nicht mehr von den Relikten des einzigen vorhandenen Uroneurale unterschieden werden. Frühe Stadien der Triacanthidae besitzen zwei Epuralia, von denen sich das Epurale 2 nicht über die initiale Anlage hinaus entwickelt und später reduziert wird. Des Weiteren wird das Parhypurale in die Hypural-Platte integriert, sodass im adulten Zustand nur noch das Foramen für die Schwanzarterie einen Hinweis auf ein Parhypurale liefert. Zu keinem Zeitpunkt der Ontogenese besitzen Ostraciiden und Diodontiden ein Parhypurale. Adulte Vertreter der Balistiden und Monacanthiden auf der einen Seite und der Tetraodontiden auf der anderen haben ein Diastema, welches die Hypural-Platte in einen dorsalen und einen ventralen Abschnitt teilt. Die beiden Loben sind bereits in frühen Ontogenesestadien der Balistiden und Monacanthiden durch eine Knorpelbrücke verbunden, was die Hypothese einer Reduktion von den weiter caudal angeordneten Hypuralia 3 – 5 stützt, da im Grundplan der Teleostei nur die Hypuralia 1 und 2 eine knorpelige Verbindung eingehen. Bei den Tetraodontiden gehen die beiden Hypuralia zu keinem Zeitpunkt der Ontogenese eine knorpelige Verbindung ein. Mit diesem erhobenen Sachverhalt stellt sich die Frage nach der Homologie der Hypuralia zwischen Vertretern der Balistiden und Monacanthiden einerseits und der Tetraodontidae andererseits. Entweder haben die Tetraodontiden die Knorpelbrücke reduziert oder aber Hypurale 1 und 2 sind während der Evolution miteinander verschmolzen und in der Onto­genese nicht mehr nachweisbar. Zur Analyse der Evolution der Epuralia, Uroneuralia, Hyp­uralia und des Parhypurales haben wir mit Hilfe der Software MacClade eine Merkmals- und Taxa-Analyse entworfen und die Ergebnisse auf die phylogenetisch-systematische Hypothese von Santini und Tyler kodiert. Die Ergebnisse zeigen, dass die Reduktion der Elemente inner­halb der Balistoidei und der Tetraodontoidei auf einer Konvergenz beruhen.

Publikation III – The Ontogeny of the Jaw Apparatus and the Suspensorium of the Tetraodontiformes Durch ihren besonderen Kieferapparat und Hyopalatinalbogen sind adulte Vertreter der Tetraodontiformen an durophage (hartschalige) Nahrung angepasst. Morphologische Indizien dafür sind die kurzen und starken Kiefer sowie die weit nach rostral verlagerte Pars quadrata/Quadratum; diese sind etwa in derselben vertikalen Ebene angeordnet wie die Pars autopalatina). Im Gegensatz dazu gleicht das Palatoquadratum von larvalen Vertretern der Tetraodontiformen dem von larvalen Percomorphen, die nicht an eine durophage Ernährungsweise angepasst sind: Die Pars quadrata liegt weit caudal der Pars autopalatina und ein schlanker Meckelscher Knorpel repräsentiert den Unterkiefer. Die ontogenetische Veränderung des Kieferapparates und des Hyopalatinalbogens während der Ontogenese weist auf eine Veränderung der Ernährungsweise während der Lebensgeschichte hin. Innerhalb der Tetraodontiformen besitzen die Triacanthodidae noch einen vorstülpbaren Oberkiefer und einen beweglichen Hyopalatinalbogen. Durch die Reduktion des proximalen Teils des Autopalatinum, das dadurch den knöchernen Kontakt zum Hyopalatinalbogen verliert, besitzen Vertreter der Balistoidei sehr bewegliche Kiefer. Vertreter der Tetraodont­oidei dagegen besitzen keine Einzelzähne wie die Vertreter der Balistoidei, dafür aber starke schnabelähnliche Beißkiefer. Bei Vertretern dieser Unterordnung ist das Autopalatinum stark vergrößert, was zu einer Immobilisierung der ethmopalatinalen Gelenkung führt, die eine Fixierung des Hyopalatinalbogen zur Folge hat. Die Ostraciiden nehmen eine Sonderstellung ein und zeigen sowohl Ähnlichkeiten mit den Tetraodontoidei als auch autapomorphe Merk­male. Vertreter dieser Familie haben den distalen Teil des Autopalatinum reduziert, während der proximale Abschnitt fest mit dem Hyopalatinalbogen verbunden ist. Bezogen auf die phylogenetisch-systematische Hypothese von Santini und Tyler (2003) wird deutlich, dass innerhalb der Ordnung Tetraodontiformes zwei unabhängige und konvergente Wege der evolutiven Spezialisierung der Kiefer und des Hyopalatinalbogens in Anpassung an die Durophagie verfolgt worden sind.

Publicaton I - The morphological diversity of fishes provides a rich source to address questions regarding the evolution of complex and novel forms. The Tetraodontiformes represent an order of highly derived teleosts including fishes such as the pelagic ocean sunfishes, triggerfishes and pufferfishes. This makes the order attractive for comparative analyses to understand the role of development in generating new forms during evolution. The adductor mandibulae complex, the main muscle associated with jaw closure, represents an ideal model system within the Tetraodontiformes. The adductor mandibulae differs in terms of partitions and their attachment sites between members of the different tetraodontiform families. In order to understand the evolution of the jaws among the tetraodontiforms, we investigate the development of the adductor mandibulae in pufferfishes and triggerfishes as representatives of two different suborders (Balistoidei and Tetraodontoidei) that follows two different adaptations to a durophagous feeding-mode. We show that the varied patterns of the adductor mandibulae derive from similar developmental sequence of subdivision of the partitions. We propose a conserved developmental program for partitioning of the adductor mandibulae as a foundation for the evolution of different patterns of subdivisions in Tetraodontiformes. Further, we argue that derived conditions in the higher taxa are realized by supplementary subdivisions and altered attachment sites. These findings support a reinterpretation of homology of different muscle partitions among the Tetraodontiformes as muscle partitions previously thought to be disparate are now clearly related.

Publication II - Interpretation of the caudal complex of adult Tetraodontiformes has proven problematic due to the consolidation of the component elements. Here we show that an ontogenetic approach offers considerable elucidation of the homology of the caudal complex, resulting in a new understanding of the grundplan of these fishes. The reductions of structures of the caudal complex are interpreted in a phylogenetic context. The caudal skeleton of larval triacanthodids resembles that of many adult percomorphs, however during subsequent development epural 3 disappears, while epural 2 is reduced so that it can hardly be distinguished from the uroneural remnants. Juvenile triacanthids have an epural 2 that is lost in ontogeny, and the cartilaginous parhypural becomes integrated into the large hypural plate. In ostraciids and diodontids the parhypural is absent throughout development. The hypural plates of adult balistids, monacanthids and tetraodontids have a conspicuous diastema between the dorsal and ventral portions. However, in early stages of the former two, the dorsal and ventral portions are continuous in cartilage proximally and remain fused in the adults. In tetraodontids the two hypurals are separate from their initial appearance in cartilage and never fuse, raising the question of homology of the individual hypurals among the different families.

Publication III - The jaw apparatus and the suspensorium of adult Tetraodontiformes are well adapted to a durophagous feeding habit. Anatomical indicators are the short, stout jaws and and a suspensorium in which the quadrate lies in the same vertical plane as the autopalatine. In contrast, the palatoquadrate of larval Tetraodontiformes resembles that of larval percomorphs closely a quadrate in a more posterior position, and a slender and long Meckelian cartilage. The alteration of the jaws and the suspensorium implicates a shift in the feeding habit from a suction-feeding mode in the larvae to a durophagous mode in the adults. Among Tetraodontiformes the Triacanthodidae still have a protrusible upper jaw and a versatile suspensorium. The jaws of the Balistoidei have greater mobility achieved by a reduced autopalatine that has lost its bony contact to the suspensorium. In contrast to the Balistoidei the beak-like jaws of the Tetraodontoidei lack individual teeth in the mail biting front part of the jaws. The autopalatine is enlarged, which results in the immobilisation of the ethmopalatine articulation. The Ostraciidae are exceptional in having the distal part of the autopalatine reduced while the proximal part remains attached to the suspensorium.