Neural Correlates of Perception for Action in Humans Using TMS and fMRI

Abstract

Movements are humans interface to their social and physical environment. The human brain processes numerous complex computations during everyday actions, such as reaching for a door knob. It must recognize and localize the knob visually, and calculate its spatial relation to the hand. Then, the movement of the arm and hand with all their muscles has to be planned. During the movement, these parameters are monitored, and when the environment changes, for instance when the door is opened, the movement is adapted on the fly. Sensorimotor integration processes during a movement take 60-160ms, thus are much faster than processes for conscious perception. The mechanisms and cortical localization of these processes is the topic of the present dissertation. Perturbation paradigms are utilized for investigating reach adjustments: Participants have to reach for a target, and a perturbation, such as a displacement of the target, is introduced during the ongoing movement. Thus, the participant must adjust the movement, and the brain has to integrate the newly arriving sensory information into the current movement plan.

The first project investigated the chronometry of the processes responsible for the integration of visual and proprioceptive information. I measured with electromyography (EMG) the neural latency from the perturbation to the response. This method provided the computation time necessary for integrating and transforming sensory to motor signals. Furthermore, the paradigm allowed breaking down the sensorimotor processes and assessing the time for coordinate transformations from eye- to body-centered representations of information.

The second project studied the cortical localization of sensorimotor processes. The focus of this project was on visual information, both about the target and about the acting body part. First, I used functional magnetic resonance imaging (fMRI) for a rough localization of areas involved in visuomotor integration in the parietal cortex. Based on these results, I tested several parietal sub-regions for their necessity with transcranial magnetic stimulation (TMS). Due to the large inter-individual differences in functional neuroanatomy, I used individual and group fMRI data for localizing TMS coil positions. This yielded a grid of coil positions with distances of 1-2cm. The distinct behavioral effects of TMS on adjacent stimulation sites demonstrated the good functional resolution of TMS. These results also demonstrate that planning TMS coil positions on individual fMRI data is a promising approach. Furthermore, the results show that the network of parietal regions involved in sensorimotor control extends further inferior than previous studies have suggested. Finally, they demonstrate that the anterior intraparietal sulcus (aIPS), which is usually associated with grasping movements, is a crucial structure for visually guided arm movements as well.

The final project focused on the cortical localization of processes integrating proprioceptive information during online movement control. The perturbation consisted of a force impulse administered with a robot arm, and the entire anterior parietal cortex was tested with TMS. Dependent on the visual feedback about the hand position, i.e. participants could react either based on visual and proprioceptive information or based on proprioception alone, different cortical areas were susceptible to TMS. When visual information was available, stimulation over the same area as in the previous study (aIPS) led to behavioral deficits. When only proprioception was available, stimulation over a site more posterior and medial led to behavioral deficits. Thus, different parietal sub-regions are crucial for the processing of visual vs. proprioceptive information for sensorimotor integration.

These three studies shed light on the chronometry of sensorimotor integration processes in online motor control, as well as on their localization in the parietal cortex.

Bewegungen stellen die Schnittstelle des Menschen zu seiner sozialen und physikalischen Umgebung dar. Während einer alltäglichen Bewegung wie zB dem Griff zum Türknopf laufen im menschlichen Gehirn zahlreiche komplexe Prozesse ab. Der Knopf muß visuell erkannt und lokalisiert und in räumliche Relation zur Hand gebracht werden. Dann muß die Bewegung des Armes und der Hand mit sämtlichen zu aktivierenden Muskeln geplant werden. Während der Bewegung werden diese Parameter überwacht und bei Änderung der Umgebung, wenn zB die Tür geöffnet wird, wird die Bewegung ad hoc angepaßt. Die Prozesse zur Integration der sensorischen Informationen während einer bereits initiierten Bewegung laufen innerhalb von 60-160ms ab und liegen damit weit unter der Dauer, die für die bewußte Wahrnehmung visueller Informationen nötig ist. Welche Mechanismen der senso-motorischen Integration zugrunde liegen und wo diese Prozesse im menschlichen Gehirn ablaufen ist Thema dieser Dissertation. Zur Untersuchung von Bewegungsanpassungen werden Störungsparadigmen verwendet: Testpersonen werden instruiert, zielgerichtete Armbewegungen von einem Startpunkt zu einem Zielpunkt zu machen. Nach Initiierung der Bewegung wird von außen eine Störung eingebracht, zB wird das Ziel verschoben. Dies zwingt die Testperson dazu, ihre Bewegung ad hoc zu korrigieren und das Gehirn muß die neue sensorische Information in die gerade ablaufende Bewegung integrieren. Das erste Projekt untersuchte die Chronometrie der Prozesse, die während der Integration visueller und propriozeptiver Informationen ablaufen. Mittels Elektromyographie (EMG) konnte ich die Erstaktivierung der Muskeln erfassen, welche für die Korrekturbewegung zuständig sind und somit sehr genau die neuronale Laufzeit von der Störung bis zur Reaktion messen. Diese Methode lieferte die Verarbeitungszeit, welche für die Integration und Transformation von sensorischen zu motorischen Signalen benötigt wird. Weiterhin konnte ich diese Prozesse so weit herunterbrechen, daß ich die Zeit für Koordinatentransformationen von augen- zu körperzentrierter Darstellung ermitteln konnte. Das zweite Projekt untersuchte die kortikale Lokalisierung der Prozesse zur Integration verschiedener visueller Informationen während einer Bewegung. Von Interesse waren hier die Informationen über das Ziel der Bewegung sowie über die Repräsentation des bewegungsausführenden Arms. Für eine ungefähre Lokalisierung der dabei im Parietalkortex ablaufenden Prozesse habe ich funktionelle Magnetresonanztomographie (fMRT) verwendet. Aufgrund dieser Ergebnisse habe ich weitere Unterregionen mittels Transkranieller Magnetstimulation (TMS) auf Notwendigkeit während verschiedener involvierter Prozesse getestet. Aufgrund der hohen Variabilität in den Hirnaktivierungen habe ich als Grundlage für die TMS Spulenpositionen sowohl individuelle als auch Gruppenergebnisse verwendet. Dies führte zu Positionen mit einem Abstand von 1-2cm. Die distinkten Verhaltenseffekte von TMS an benachbarten Spulenpositionen demonstrieren in dieser Studie eindrücklich, daß TMS eine bessere funktionelle Auflösung besitzt als gemeinhin angenommen. Weiterhin konnte ich zeigen, daß die Vorgehensweise der Planung von TMS Spulenpositionen mittels individueller fMRT Ergebnisse erfolgsversprechender ist als bisher übliche Methoden. Außerdem habe ich gezeigt, daß sich das paritale Netzwerk für Bewegungssteuerung wesentlich inferiorer ausdehnt als bisher angenommen. Schlußendlich habe ich demonstriert, daß der anteriore Intraparietale Sulcus (aIPS), welcher bisher vorrangig mit Greifbewegungen assoziiert wurde, auch bei der visuellen Steuerung von Armbewegungen essentiell ist, unabhängig von der Natur der visuellen Störung. Das letzte Projekt untersucht die kortikale Lokalisierung der Prozesse zur Integration propriozeptiver Informationen mittels Einbringung eines Kraft-Impulses als Störung während einer Bewegung. In dieser Studie habe ich den gesamten anterioren Parietalbereich mit TMS Spulenpositionen abgedeckt. Abhängig davon, ob die Testpersonen ihre Hand sahen oder nicht, das heißt die Kraft-Störung sowohl visuell und propriozeptiv oder nur propriozeptiv wahrnehmen konnten, habe ich Verhaltenseffekte durch TMS in verschiedene Unterregionen erhalten. Konnte auf die Störung auch visuell reagiert werden, so fand ich wieder den selben Bereich wie bei der vorherigen Studie (aIPS). Konnte die Störung nur aufgrund von propriozeptiven Informationen ausgeglichen werden, so führte die Stimulation einer weiter posterior und medial gelegenen Position zu Verhaltenseffekten. Visuelle und propriozeptive Informationen zur Bewegungssteuerung werden also in räumlich voneinander getrennten Untergebieten des Parietalkortex verarbeitet. Diese drei Studien haben die Prozesse zur Integration visueller und propriozeptiver Informationen während der Bewegungsausführung sowohl zeitlich näher charakterisiert als auch neuronale Korrelate im Parietalkortex lokalisiert.