Neural networks underlying vocal control in experienced classical singers

Abstract

Musicians represent an interesting study population for the neurosciences, since they begin their musical training at an early age and dedicate a life-time to the deliberate practice of highly specific skills. The resulting level of excellence makes them an ideal group for investigating a) experience dependent neural plasticity and b) the neural networks underlying those skills. In instrumentalists, several studies have demonstrated plausible experience-dependent functional and structural adaptations of the brain (e.g. cortical expansion representing hands and fingers). However, it remains a matter of debate if similar training related changes might also exist in professionally trained classical singers. Knowledge about the neural networks governing vocal control in experience singers is absent. The present dissertation describes the results from two neuroimaging studies with professionally trained classical singers. The first study investigated the neural networks underlying overt and imagined singing. The second study focused on experience dependent neural plasticity in singers with varying degrees of singing expertise. Overt singing was found to involve a large bilateral network, focused on areas related to sensorimotor control. Typical language related areas (e.g. Broca and Wernicke) were active during singing, along with their right hemispheric homologue areas. In addition, increased activation comprised the basal ganglia, the thalamus, the cerebellum, the anterior cingulate cortex, and the bilateral insula. In contrast to previous studies with instrumentalists, mental singing also activated the primary and secondary sensorimotor areas. In agreement with previous studies, imagery did not activate the primary auditory cortex. Mental singing differed from overt singing in activation of a large fronto-parietal network, and increased involvement of areas associated with emotion processing. In the second, cross-sectional study, experience-dependent changes in neural networks were investigated in subjects with varying singing proficiency: students with no professional singing experience, professionally trained vocal students, and professional opera singers. These groups differed with respect to their level of singing skills but also in their amount of accumulated singing practice. Comparisons between vocal students and laymen revealed increased activation of bilateral somatosensory cortex (S1) in the representation of larynx and articulators. No difference was observed in primary motor cortex (M1), which stands in contrast to previous results in instrumentalists. Further experience-dependent activation was found within inferior parietal cortex (IPC), dorsolateral prefrontal cortex (DLPFC), the pallidum, and the cerebellum. The comparison opera singers versus laymen showed a similar pattern, comprising S1, the basal ganglia, IPC, cerebellum, and the thalamus. In addition, increased activity involved also right M1 in a circumscribed area. Increased right S1/M1 was also found when opera singers were compared to vocal students, together with the putamen, IPC, and the cerebellum. A regression analysis based on the accumulated singing practice confirmed that the amount of dedicated singing practice correlates positively with activation in bilateral S1, DLPFC, IPC, and basal ganglia.

Musiker stellen eine überaus interessante Gruppe für die Neurowissenschaften dar, da Sie ihre musikalische Ausbildung in früher Kindheit beginnen und über ihre gesamte Lebensspanne hinweg intensiv spezifische Fertigkeiten trainieren. Das resultierende Maß an Expertise macht professionelle Musiker zu einer idealen Gruppe, um plastische Veränderungen im Gehirn zu untersuchen und die neuronalen Netzwerke zu identifizieren, die den jeweiligen Fähigkeiten zugrunde liegen. Bei professionellen Instrumentalisten konnte bislang eine Reihe funktioneller und struktureller neuronaler Veränderungen entdeckt werden. Bis heute ist jedoch unklar, ob und inwieweit vergleichbare trainingsinduzierte Plastizität auch bei professionellen Sängern auftritt. Es gibt darüber hinaus bislang keine Erkenntnisse über die der an der Stimmkontrolle beteiligten neuronalen Netzwerke bei trainierten Sängern. In der vorliegenden Dissertation werden die Ergebnisse von zwei kernspintomographischen Studien mit professionellen Sängern vorgestellt. Die erste Studie befasste sich mit den neuronalen Netzwerken, die dem ausgeführtem und dem mental vorgestellten Singen professioneller Sänger zugrunde liegen. In einer Folgestudie mit 49 Teilnehmern wurden neuroplastische Veränderungen im Zusammenhang mit Gesangserfahrung untersucht. In der ersten Studie konnte festgestellt werden, dass ausgeführtes Singen bei Profisängern ein großes bilaterales neuronales Netzwerk aktiviert; insbesondere in Arealen zur sensomotorischen Stimmkontrolle. Neben typischen Spracharealen der linken Hemisphäre (Broca und Wernicke) waren beim Singen auch deren rechtshomologe Gebiete aktiv. Weiterhin zeigte sich eine erhöhte Aktivität in den Basalganglien, dem Thalamus, Cerebellum, anterioren Cingulum und dem insulären Kortex bilateral. Im Gegensatz zu bisherigen Ergebnissen mit Instrumentalisten führte mentaler Gesang jedoch auch zur Aktivierung primärer sensomotorischer Areale. Davon ausgenommen blieb der primäre auditorischen Kortex. Der wesentliche Unterschied zum ausgeführten Gesang bestand in einer stärkeren Aktivität innerhalb eines fronto-parietalen Netzwerks sowie in einer stärkeren Beteiligung emotionsassoziierter Areale. In der zweiten Studie wurden lernbedingte Veränderungen in neuronalen Netzwerken in Abhängigkeit vom Ausbildungsgrad in klassischem Gesang untersucht. Die Teilnehmer waren Studenten mit minimaler Gesangserfahrung, fortgeschrittene Gesangsstudenten und professionelle Opernsänger. Die Gruppen unterschieden sich damit sowohl hinsichtlich der Professionalität ihres Gesangs als auch in der Menge akkumulierter Gesangserfahrung. Vergleiche zwischen Gesangsstudenten und Amateuren zeigten eine stärkere bilaterale Aktivität im primären somatosensorischen Kortex (S1), jedoch nicht im primären motorischen Kortex (M1). Dies steht im Gegensatz zu bisherigen Erfahrungen mit Instrumentalisten. Weiterhin waren der inferiore parietale Kortex (IPC), der dorsolaterale präfrontale Kortex (DLPFC), das Pallidum und das Cerebellum stärker aktiviert. Der Vergleich Opernsänger gegen Amateure zeigte ebenfalls eine stärkere Aktivität in S1, den Basalganglien, IPC und Cerebellum, sowie dem Thalamus. In der rechten Hemisphäre zeigen nur Opernsänger mehr Aktivität in M1. Stärkere Aktivität im rechten S1/M1 fand sich bei Opernsängern auch im Vergleich zu Gesangsstudenten, zusammen mit dem Putamen, IPC und Cerebellum. Eine abschließende Regressionsanalyse mit der akkumulierten Gesangserfahrung bestätigte, dass die Menge an Gesangstraining positiv mit der Aktivität im somatesonsorischen Kortex (in der Repräsentation von Artikulatoren und Larynx), dem DLPFC, dem IPC und den Basalganglien korreliert ist.