On the relation between active and passive behaviour in patients with spatial neglect - Insights from acute stroke and the course of recovery

Abstract

The most characteristic impairment of patients with spatial neglect is a bias of "active" exploratory movements towards the lesion side. Previous research revealed that this ipsilesional deviation is highly specific to spatial neglect both, in light and in complete darkness, and is not observed in other stroke patients. Consequently, tasks requiring searching for targets became standard clinical tests for the diagnosis of the disorder.

In contrast, quantitative measures of the patients' spontaneous, "passive" behaviour independent of any external requirements exist neither with nor without a visual context. Indeed, some reviews and observational studies reported that neglect patients may deviate the eyes and the head towards the ipsilesional side. These reports, however, based their assumptions on clinical experience and observations and partly reached opposite conclusions on the relation to spatial neglect. Moreover, there is a widely held belief that acute unilateral stroke per se leads to a bias of the eyes towards the lesion side. Currently, it remains open, for the acute stage as well as for the course of recovery, if a spontaneous horizontal deviation of the eyes and the head towards the ipsilesional side is specific to stroke patients with spatial neglect -as it is the case for the bias of active exploratory behaviour- or if it also occurs in other patients with hemispheric stroke, i.e. independently of spatial neglect.

The present work thus investigated if there is a direct and systematic relation between a spontaneous deviation of the eyes and the head (= gaze) and spatial neglect in patients with hemispheric stroke regarding both, acute phases and the development over time. For this purpose, recording methods were implemented that allow for a precise measurement and subsequent quantitative analyses of the eye and head orientation at rest and during active exploratory search in patients with and without the disorder.

These analyses revealed that a marked spontaneous horizontal gaze deviation is not a symptom associated with any acute cerebral lesions per se, nor is a general symptom of right hemisphere lesion, but rather is a specific sign of spatial neglect. The results thus suggest modifying former assumptions that acute unilateral cerebral lesions -in general- lead to an ipsilesional bias of the patients' eye position. Further, the patients' passive neglect behaviour is not a distinct symptom that may solely co-occur with traditionally defined "active" components of the disorder, as it is e.g. the case for visual extinction, but rather seems to be directly related to it.

The data allow for conclusions on the hitherto unknown development of these symptoms in the course of recovery as well. Clinical observation suggested that a possible deviation of the eyes improves fast compared to its traditionally measured active components in patients with spatial neglect, favouring distinct rather than related phenomena that may even dissociate over time. In contrast, the present investigation observed a gradually different, but parallel recovery of gaze orientation during active and passive conditions as well as of neglect severity as measured by standardised clinical tasks. Seemingly, a passive gaze deviation will not recover faster but is still obvious in some neglect patients up to 10 months post stroke, though to a lesser degree than in active exploration tasks.

The present work thus suggests that spatial neglect is equally characterised by a deviation of the eyes and the head during "active" visual search as well as at "passive rest", arguing for related symptoms that both specify the disorder even beyond the acute stage. It further emphasises that the most characteristic impairment in these patients –i.e. the marked deviation towards the ipsilesional side- is due to a very elementary disturbance of the information process that converts multimodal sensory input into longer-lasting spatial representations and provides us with redundant information about the position and motion of our body relative to external space. While eye and head orientation in individuals without the disorder is in line with the mid-sagittal body axis, it is markedly shifted towards the ipsilesional side under both, rest and active task conditions in patients with spatial neglect. This shift may be understood as a pathological adjustment of the normal "default position" of the eyes and the head at a new origin on the ipsilesional side. In the present sample of very acute stroke patients, this default position was adjusted at about 46 degree on the right side of space.

Die wohl charakteristischste Beeinträchtigung von Patienten, die nach einem Schlaganfall einen Neglect aufweisen, ist die Begrenzung ihrer "aktiven" Explorationsbewegungen auf die ipsiläsionale Seite. Dieses asymmetrische Verhalten findet sich sowohl bei Helligkeit als auch in völliger Dunkelheit. Zahlreiche Untersuchungen zeigen, dass es in hohem Maße spezifisch, und bei keiner anderen Gruppe von Schlaganfallpatienten zu beobachten ist. Dementsprechend zählen visuelle Suchaufgaben, die das Detektieren von Zielreizen erfordern zur klinischen Standarddiagnostik.

Im Gegensatz dazu liegen keine quantitativen Untersuchungen des spontanen, "passiven" Blickverhaltens vor. Zwar berichten einige Überblicksartikel und Beobachtungsstudien, dass manche Neglectpatienten eine Augen- und Kopfdeviation zur ipsiläsionalen Seite aufweisen. Diese Annahmen gründen jedoch ausschließlich auf klinischer Erfahrung und Beobachtung und führen hinsichtlich des Zusammenhangs mit der Neglectsymptomatik zu gegensätzlichen Schlussfolgerungen. Neurologische Skalen und Lehrbücher implizieren zudem, dass Schlaganfallpatienten im Akutstadium -generell- einen "Herdblick", d.h. eine Blickdeviation in Richtung der Hirnschädigung aufweisen. Bislang ist daher in der akuten Phase und im klinischen Verlauf offen, ob eine spontane Augen- und Kopfdeviation zur ipsiläsionalen Seite ebenso spezifisch für diese Patienten ist wie ihr asymmetrisches Explorationsverhalten, oder ob diese unabhängig von der Neglectsymptomatik auch bei anderen Patientengruppen mit unilateralen Hirnläsionen auftritt.

Die vorliegende Arbeit untersuchte, ob es einen direkten und systematischen Zusammenhang zwischen einer spontanen Augen- und Kopfdeviation (= Blickdeviation) und dem Phänomen des Neglects nach unilateralem Schlaganfall gibt. Hierzu wurde die individuelle Augen- und Kopforientierung von Patienten mit und ohne Neglect sowohl in Ruhe als auch während aktiver Exploration unter verschiedenen Lichtbedingungen im Akutstadium sowie im klinischen Verlauf gemessen.

Es zeigte sich, dass eine ausgeprägte, spontane Blickdeviation weder ein Zeichen einer akuten Hirnschädigung an sich, noch ein allgemeines Symptom nach rechts-hemispärischem Schlaganfall, sondern ein spezifisches Zeichen des Neglects ist. Dies spricht für eine Modifikation bisheriger Annahmen, die bei akutem Schlaganfall generell eine Augendeviation zur Seite der Hirnläsion postulieren. Zudem scheint das spontane Blickverhalten von Neglectpatienten kein unabhängiges Symptom zu sein, das lediglich mit den traditionell diagnostizierten, "aktiven" Komponenten des Neglects nach einem Schlaganfall auftreten kann, sondern ein Charakteristikum das unmittelbar mit der Neglectsymptomatik zusammenhängt.

Die Untersuchungen erlauben zudem Schlussfolgerungen über den bislang unbekannten klinischen Verlauf beider Symptome. Auf Grundlage klinischer Beobachtung wurde angenommen, dass sich eine potentielle Augendeviation im Vergleich zu traditionell diagnostiziertem Neglectverhalten schnell zurückbildet. Solch ein Verlauf ließe eher unabhängige als zusammenhängende Phänomene vermuten, die über die Zeit eine Dissoziation aufweisen können. Im Gegensatz dazu zeigt diese Arbeit eine graduell unterschiedliche, aber parallele Entwicklung der hier untersuchten aktiven und passiven Komponenten des Neglectverhaltens sowie des klinisch diagnostizierten Schweregrades. Eine Blickdeviation, gemessen in Ruhe, bildet sich offensichtlich nicht schneller zurück, sondern ist bei einigen Neglectpatienten noch nach 10 Monaten zu beobachten, wenn auch in geringerer Ausprägung als die Blickposition während aktiver Exploration.

Die vorliegende Arbeit legt daher nahe, dass die Neglectsymptomatik gleichermaßen durch eine Blickdeviation während der "aktiven" Suche als auch in einer "passiven" Ruheposition gekennzeichnet ist. Dies lässt auf zusammenhängende Symptome schließen, die das Neglectphänomen über das Akutstadium hinaus spezifizieren. Die charakteristische Beeinträchtigung von Neglectpatienten, d.h. die ausgeprägte Deviation zur ipsiläsionalen Seite legt darüber hinaus eine grundlegende Störung des Transformationsprozesses nahe, der multimodale, sensorische Eingangssignale in (bewegungs)stabile Raumrepräsen-tationen umwandelt und redundante Informationen über die Position und Bewegung unseres Körpers in Bezug zum Außenraum zur Verfügung stellt. Während die Orientierung der Augen und des Kopfes bei Personen ohne räumlichen Neglect in Referenz zur Körpermittelebene erfolgt, ist sie bei Neglectpatienten ausgehend von dieser "Grund- bzw. Ruheposition" deutlich zur ipsiläsionalen Seite rotiert und das sowohl in Ruhe als auch während aktiver Exploration. Diese Rotation um die Körpermittelebene kann als pathologische Ausrichtung der normalen Ruheposition in Richtung der Hirnschädigung verstanden werden, die in einer neuen Grundposition resultiert.