Functional Anatomy and Biophysical Mechanisms of Fluid Transport in Vascular Plants : Implications for Structural Optimisation in Fossil and Extant Plants

Abstract

In plants, water and carbon dioxide molecules are transported either in liquid or gaseous state: From the roots to the leaves water flows as a liquid. Between leaves and atmosphere water and carbon dioxide are exchanged as gases. Accordingly, the driving forces and mechanisms of transport are also different.

The driving force of the water transport between roots and leaves is transpiration which takes place in the gas-filled intercellulars of the leaves. Attached to this tissue is a network of water molecules which extends down to the ground water. This network is held together by short-ranged electro-magnetic forces (van der Waals forces'') between adjacent water molecules. Due to the weight of the molecular network the intermolecular forces are tensile which is --- macroscopically speaking --- equivalent to a negative water pressure. Such a system is thermodynamically metastable and has the tendency to collapse into a stable state, caused either by statistical fluctuations or by disturbances originating from the environment (e.g. by wind or animal action). In any case, gas bubbles containing water vapour and/or air develop within the water column and may lead to embolism, i.e. the breakdown of the water flow. Vascular plants have developed various strategies to cope with such incidents: they employ a multitude of parallel conduits which are segmented and (both laterally and longitudinally) connected by valve-like openings (pits''). Thus, if embolism occurs, the affected segment becomes hydraulically isolated and the water flow is re-routed around this segment. There exists, moreover, a repair mechanism which is able to remove the gas bubble from the affected segment, to refill it completely with water and to put it into operation once again.

The exchange of water vapour and gaseous carbon dioxide between leaves and atmosphere is governed by diffusion: Within the leaves, where transpiration takes place, humidity is at its saturation value, the atmosphere, however, is usually not saturated with water vapour. Hence, water vapour diffuses out of the leaves. Carbon dioxide molecules are consumed by the plants' assimilation machinery, close to the sites where transpiration takes place. This depletion establishes the flow of carbon dioxide molecules into the leaves. Because both sorts of molecules navigate through the same leaf openings (stomata'') which connect gas-filled intercellulars and atmosphere plants are faced with a dilemma: On the one hand, assimilation rates should be high, because plants have to assimilate carbohydrates in order to feed themselves properly. On the other hand, transpiration rates should be kept low because in most habitats water is not in plentiful supply. In the short term, plants compromise between these contradicting requirements by actively adjusting stomatal openings to the diurnal changes of insolation (which is a necessary prerequisite for assimilation), temperature and atmospheric humidity. Additionally, plants vary the number of stomata per leaf area along with the long-term variations of atmospheric carbon dioxide concentration. It is not known how plants realise these control circuits in terms of physiology. Plant behaviour can, however, be predicted from a mathematically formulated optimisation principle which is based on first principles of physics and biochemistry regarding diffusion and assimilation, respectively.

This optimisation principle can also be used to reconstruct palaeoatmospheric carbon dioxide concentrations from stomatal densities of fossil leaves without recourse to experimentally obtained transfer functions.

Pflanzen transportieren Wasser- und Kohlendioxidmoleküle: Von den Wurzeln zu den Blättern strömt flüssiges Wasser. Zwischen Blättern und Atmosphäre werden Wasserdampf und gasförmiges Kohlendioxid ausgetauscht.

Angetrieben wird der Wassertransport zwischen Wurzeln und Blättern durch die Transpiration, welche in den teils luftgefüllten Interzellularen der Blätter erfolgt. Am Gewebe, das diese Hohlräume ausbildet, heftet sich das obere Ende eines Netzwerks aus Wassermolekülen fest. Zusammengehalten wird dieses Netzwerk von den kurzreichweitigen elektromagnetischen van der Waals Kräften, die benachbarte Moleküle aneinander binden. Aufgrund des Gewichts des Molekülnetzwerks stehen die zwischenmolekularen Bindungen unter Zugspannung, was sich makroskopisch in einem negativen Wasserdruck äussert. Ein derartiges System ist thermodynamisch metastabil und hat die Tendenz in einen stabilen Zustand zu kollabieren, sei es aufgrund statistischer Fluktuationen oder als Folge äusserer Einflüsse wie z.B. Winddruck oder Aktivitäten von Tieren. Es bilden sich dann Gasblasen, die Wasserdampf und eventuell auch Luft enthalten und zur Unterbrechung des Wasserstromes, zur Embolie, führen können. Die Gefässpflanzen haben verschiedene Strategien entwickelt, um die Folgen solcher Embolien zu begrenzen: Sie legen eine Vielzahl paralleler Gefässe an, welche wiederum in Segmente unterteilt sind, die untereinander durch ventilartige Durchlässe (sogennante Tüpfel) verbunden sind. Tritt Embolie ein, wird das betroffene Segment hydraulisch isoliert und der Wasserstrom darumherum geführt. Ausserdem verfügen die Gefässpflanzen über einen Reparaturmechanismus, der die Gasblase aus dem embolierten Segment entfernt, dieses wieder auffüllt und schliesslich in den Wasserstrom reintegriert.

Der Gasaustausch zwischen Blättern und Atmosphäre beruht auf Diffusion: An den Orten der Transpiration, innerhalb der Blätter, herrscht Wasserdampfsättigung, in der Atmosphäre in der Regel jedoch nicht. Deshalb diffundieren die Wassermoleküle aus dem Blatt hinaus. Kohlendioxid wird von der Pflanze assimiliert, etwa dort, wo die Transpiration stattfindet. Diese Kohlendioxidverarmung bewirkt einen in das Blatt hinein gerichteten Diffusions\-strom von Kohlendioxidmolekülen. Da beide Molekülströme dieselben Blattöffnungen (die Stomata) benutzen, befinden sich die Pflanzen in folgendem Dilemma: Einerseits sollte die Assimilationsrate hoch sein, denn die Assimilationsprodukten dienen den Pflanzen als Nahrung und Baustoff. Andererseits sollte die Transpirationsrate niedrig sein, denn in den meisten Habitaten ist Wasser nicht im Überfluss vorhanden. Kurzfristig verhalten sich die Pflanzen nun so, dass sie den Öffnungsgrad ihrer Stomata den Tagesgängen von Sonneneinstrahlung, Temperatur und Luftfeuchte aktiv anpassen. Langfristig passen sie auch die Anzahl der Stomata (pro Blattfläche) dem sich ändernden Kohlendioxidgehalt der Atmosphäre an. Wie diese Regelkreise physiologisch realisiert sind, ist unklar. Vorhersagen lässt sich das pflanzliche Verhalten dennoch: Ausgehend von den physikalischen und biochemischen Grundlagen von Diffusion und Assimilation lässt sich ein entsprechendes Optimierungsprinzip mathematisch formulieren.

Da dieses Optimierungsprinzip die Stomatadichten fossiler Blätter mit der Kohlendioxidkonzentration der Paläoatmosphäre verknüpft, wird es möglich, letztere aus physikalischen Prinzipien anstatt aus empirisch gewonnenen Transferfunktionen zu bestimmen.