The Role of Root-Soil Interactions in Shaping Greenhouse Gas Dynamics from Thawing Permafrost Soils

Abstract

Dissertation gesperrt bis zum 25.11.2027!

Permafrostböden fungierten über Jahrtausende als bedeutende Kohlenstoffsenken und speichern heute schätzungsweise ein Drittel des globalen terrestrischen organischen Bodenkohlenstoffs. Durch die klimawandelbedingte Erwärmung kommt es jedoch zunehmend zum raschen Auftauen der Permafrostgebiete, wodurch große Mengen des zuvor gefrorenen Kohlenstoffs mobilisiert werden. Diese Mobilisierung ermöglicht eine mikrobielle Zersetzung, Mineralisierung und Freisetzung des Kohlenstoffs in Form von Treibhausgasen (THG), insbesondere Kohlendioxid (CO₂) und Methan (CH₄). Die dadurch erhöhten THG-emissionen können zu einer positiven Rückkopplung zwischen Permafrost und Klima führen, was globale klimatische Folgen nach sich zieht. Gleichzeitig führen die Erwärmung sowie die veränderten Bodenbedingungen nach dem Auftauen zu Verschiebungen in Vegetationstyp -dichte und -produktivität, wodurch die THG-emissionen entweder verstärkt, abgeschwächt oder sogar umgekehrt werden können. Um die Stärke und Richtung dieser Permafrost-Klima-Rückkopplung besser abzuschätzen, ist ein fundiertes Verständnis der Treiber solcher Ökosystemreaktionen, insbesondere der vegetationsbedingten Veränderungen, essenziell. Das Auftauen des Permafrosts erzeugt heterogene Umweltbedingungen, von trockeneren Böden bis hin zu wassergesättigten Feuchtgebieten. In auftauenden Feuchtgebieten entstehen oft anoxische Bodenbedingungen, die sich wesentlich auf mikrobielle Prozesse auswirken. Solche Feuchtgebiete sind Hotspots für mikrobielle Emissionen von CH₄, das ein deutlich höheres Treibhauspotenzial besitzt als CO₂. Pflanzen in Feuchtgebieten beeinflussen die mikrobielle Aktivität und die THG-emissionen ebenfalls durch verschiedene pflanzen- und wurzelspezifische Eigenschaften, wie der Menge und Art des in den Boden abgegebenen Kohlenstoffs, die Wurzelarchitektur sowie adaptive Wurzelmerkmale bei Sauerstoffmangel, wie dem Gastransport zwischen Boden und Atmosphäre. Die Komplexität dieser Pflanze-Boden-Mikroben-Interaktionen erschwert es, genaue Vorhersagen darüber zu treffen, wie Vegetationsverschiebungen die Netto-THG-emissionen beeinflussen, insbesondere im Hinblick auf saisonale und habitatspezifische Unterschiede. Diese Dissertation adressiert diese Unsicherheiten, indem sie untersucht, wie vegetationsbedingte Veränderungen als Folge des auftauenden Permafrosts die THG emissionen beeinflussen, insbesondere durch Veränderungen pflanzen- und wurzelspezifischer Eigenschaften und deren Interaktionen mit mikrobiellen Gemeinschaften. Dazu wurden detaillierte Feldbeobachtungen in auftauenden Permafrost-Torfgebieten durch kontrollierte Laborexperimente zu den Effekten einzelner und kombinierter Wurzeleigenschaften ergänzt. Die Hauptergebnisse dieser Arbeit zeigen, dass der Übergang von Strauch-dominierten intakten Permafrostböden (Palsa) zu vollständig aufgetauten Graminoid-dominierten Feuchtgebieten (Fen) die THG-dynamik erheblich verändert. Graminoide erhöhten CO₂- und CH₄-Emissionen in einem aufgetauten Fen im Vergleich zu nicht-graminoiden Bereichen um das bis zu 2,3- bzw. 6,8-fache. Sträucher auf Palsa hatten dagegen nur einen nicht-signifikanten moderaten stimulierenden Effekt auf die CO₂-Emissionen (Anstieg um 24%). Diese Unterschiede resultieren aus der höheren Wurzelproduktivität und Kohlenstoff-Freisetzung der Graminoide sowie ihren spezifischen adaptiven Wurzelmerkmalen, insbesondere dem pflanzenvermittelten CH₄-Transport. Saisonale Analysen zeigten, dass Graminoide zu Beginn der Vegetationsperiode zunächst als CO2-senken fungieren, dieser potenzielle Senkeneffekt jedoch durch erhöhte wurzelgetriebene CH4-Emissionen und THG-Emissionen gegen Ende des Sommers aufgehoben wird (Kapitel 2). Insbesondere Wurzeleigenschaften der Graminoide, darunter eine erhöhte Kohlenstoff-Exsudation, waren für die Verstärkung der mikrobiellen CH₄-Produktion sowie für die Stimulierung der mikrobiellen Zersetzung von organischem Bodenkohlenstoff (positiver Priming-Effekt; Kapitel 2-5) verantwortlich. Diese Prozesse wurden maßgeblich von den Bodeneigenschaften, wie dem Bodenkohlenstoffgehalt und dem Anteil mineralisch gebundenen organischen Kohlenstoffs, beeinflusst. Interessanterweise verringerte der simultane radiale Sauerstoffverlust aus Graminoidwurzeln unter Bedingungen mit niedrigem Bodenhohlenstoffgehalt und hohem Gehalt mineralisch-organischer Bindungen die CH₄- und CO₂-Emissionen gegenüber Szenarien, die nur auf Kohlenstoffexsudation basieren (Kapitel 5). Des Weiteren demonstriert diese Dissertation, dass die chemische Zusammensetzung der Wurzelexsudate die mikrobiellen Wechselwirkungen mit Bodenmineralien, insbesondere Eisen (Fe), deutlich und spezifisch beeinflusst und somit die Stabilisierung oder Freisetzung organischen Kohlenstoffs steuert (Kapitel 3-5). Mit einfachen Kohlenstoffsubstraten (wie Glukose), die häufig in Laborexperimenten verwendet werden, wird die zeitliche Dynamik komplexer natürlicher Exsudate im Zusammenspiel mit Bodenmineralien nicht ausreichend abgebildet. Insbesondere eine künstliche Stimulation fermentativer Prozesse und das Fehlen essentieller stickstoffhaltiger Exsudatverbindungen führen bei diesem Ansatz zu einer Überschätzung der mikrobiellen Aktivität sowie der CH₄-Emissionen (Kapitel 4). Zusätzliche Untersuchungen zur Wurzelarchitektur ergaben, dass Unterschiede in der Verzweigung von Strauch- und Graminoidwurzeln die THG-flüsse wesentlich beeinflussen. Verzweigte Strauchwurzeln senkten CH₄-Emissionen vermutlich durch Rückhaltung von CH₄ und Aktivierung CH4-verbrauchender Mikroorganismen in ihrer Rhizosphäre. Tiefer reichende, langgestreckte Graminoidwurzeln erhöhten hingegen den CH₄-Transport in die Atmosphäre und somit die CH₄-Emissionen. Kontrollierte Kammerexperimente mit dreidimensional gedruckten Wurzelstrukturen zum Mechanismus der Wurzeleffekte auf die Gasmobilität ergänzten die feldbasierten Beobachtungen (Kapitel 6). Zusammenfassend stellen diese Ergebnisse die weit verbreitete Annahme infrage, wonach die zunehmende Vegetationsbedeckung und Pflanzenproduktivität („Arctic greening“) in arktischen Regionen zwangsläufig zu einer höheren Kohlenstoffbindung führt. Vielmehr hebt diese Dissertation hervor, dass die Klimawirkung vegetationsbedingter Veränderungen deutlich komplexer ist und maßgeblich von artspezifischen sowie räumlich-zeitlich variierenden Wurzeleigenschaften bestimmt wird. Die Ergebnisse bestätigen aktuelle Studien, die eine differenzierte Betrachtung unterirdischer Pflanzenmerkmale und ihrer Interaktionen mit Boden- und Mikrobengemeinschaften fordern.

Permafrost soils functioned as significant carbon (C) sinks for thousands of years, storing an estimated one-third of global terrestrial soil organic carbon (SOC). However, climate change-driven warming causes rapid thawing of permafrost, mobilizing substantial amounts of previously frozen C. This C mobilization allows microbial C decomposition, mineralization, and release in the form of greenhouse gases (GHGs), primarily carbon dioxide (CO₂) and methane (CH₄). Thaw-related increased GHG release can cause a positive permafrost climate feedback with consequences for the global climate. At the same time, climate warming and changing soil conditions upon thaw trigger shifts in the vegetation type, density, and productivity potentially amplifying, mitigating, or even reversing thaw-induced increases in GHG emissions. Understanding the drivers of these ecosystem responses, such as vegetation shifts, is critical for accurately assessing the strength and direction of the permafrost-climate feedback. Permafrost thawing results in heterogeneous environmental conditions, leading to both drier upland soils and waterlogged wetlands. Wetland conditions in thawed permafrost areas promote anoxic soil conditions, influencing microbial processes. Wetlands are hotspots for microbial CH4 emissions, with CH4 having a stronger warming potential than CO₂. Wetland plants influence microbial activity and GHG emissions through various plant and root properties, referred to as plant and root traits. Examples of these traits include the type and amount of C exuded into the soil, root architecture, and the adaptive root trait to anoxia: the ability to transport gases between soil and atmosphere. These diverse plant and root traits add complexity to plant-soil-microbe interactions, creating uncertainty in predicting how vegetation shifts impact net GHG emissions, especially given seasonal and habitat-specific variations. This thesis addresses these uncertainties by investigating how vegetation shifts caused by permafrost thaw influence GHG emissions, particularly through changes in plant and root traits and their interactions with microbial communities. Therefore, field observations from thawing permafrost peatlands are combined with controlled laboratory experiments examining individual and combined root traits. The overarching outcome of the thesis demonstrates that vegetation transitions from shrub-dominated intact permafrost to graminoid (grass-like plants) dominated fully thawed wetlands, i.e. fens, substantially alter GHG dynamics. Graminoids in fens increased CO₂ and CH4 emissions, up to 2.3-fold and 6.8-fold, respectively, compared to non-graminoid areas. In contrast, shrubs in intact permafrost palsas had a modest, insignificant stimulatory effect on CO₂ emissions, increasing them by only 24%. This difference is related to the higher root productivity and C input of graminoids, alongside adaptive root traits such as plant-mediated CH₄ transport. Seasonal analyses revealed that while graminoids initially functioned as CO2 due to photosynthesis in the early and peak growing season, this C sink potential was offset by increased root-driven CH4 emissions and overall GHG emissions toward the end of summer (Chapter 2). Specifically, graminoid root traits, including high root C exudation, increased microbial CH4 production, and stimulated microbial decomposition of SOC, a phenomenon known as positive priming (Chapters 2-5). These effects depended on soil properties, such as SOC content and mineral-associated organic carbon (OC) fractions. Interestingly, under soil conditions of low SOC content and high mineral-OC associations, simultaneous radial oxygen loss (ROL) from graminoid roots mitigated CH4 and CO₂ emissions compared to scenarios driven by root C exudation only (Chapter 5). Moreover, this thesis demonstrates that root C exudate chemistry distinctly influences microbial interactions with soil minerals, particularly iron (Fe), affecting the stabilization or release of OC (Chapters 3-5). Simple C substrates, such as glucose, are often used in laboratory experiments, but tend to overestimate CH4 emissions compared to root-derived C exudates. This happens in particular, as they do not capture the temporal dynamics of the interactions of root-derived, natural C exudates with mineral phases, which affect the redox processes. Glucose also poorly mimics complex plant-derived root C exudates by overestimating microbial activity and emissions through artificially stimulating microbial fermentation processes, as well as by omitting the essential role of N-containing exudates (Chapter 4). Further investigation into root architecture revealed that differences in root branching between shrubs and graminoids influenced GHG fluxes. Branched shrub roots reduced CH₄ emissions likely by trapping CH4 and increasing the activity of CH₄-consuming microorganisms in their rhizospheres. Elongated, deeper graminoid roots, conversely, facilitated CH4 transport to the atmosphere, increasing CH4 emissions. Controlled chamber experiments using three-dimensionally printed root structures provided further insight into how root architecture could affect gas movement, complementing the field-based observations (Chapter 6). Collectively, these findings challenge the widespread rationale that increased vegetation cover and plant production in Arctic regions, termed "Arctic greening", uniformly increases C sequestration. Instead, this thesis highlights that the net climatic impact of vegetation shifts is more complex and controlled by belowground root traits, which vary on a species-level and spatio-temporally. The transition towards productive graminoid-dominated vegetation in waterlogged soils, while appearing beneficial due to high C uptake, can amplify CH4 emissions, potentially offsetting or even reversing the expected GHG sink effect in seasonal phases of reduced photosynthesis. With this, the outcomes of this thesis are in line with emerging studies that call for careful consideration of belowground plant traits and their interactive effect with the surrounding soils, including microbial communities.